Välkommen till 3000-talet och legionens akademi, där en ny generation tränas för att ansluta till Legion of Super-Heroes. Efter en tragedi kämpar Supergirl med sin nya tillvaro på jorden. Supergirl följer sin kusin Supermans råd och lämnar deras rumstid för att börja på legionens akademi. Där får hon snabbt nya vänner, samt en ny fiende med gamla anknytningar: Brainiac 5. En fruktansvärd plan lurar i skuggorna – den mystiska gruppen Dark Circle är ute efter ett kraftfullt vapen som finns gömt i akademins valv. Se om de aspirerande hjältarna klarar av utmaningen i den här nya DC Universe-filmen!