Nous sommes en 1946 et la paix n'a pas rendu que des services à l'agent Carter, qui se retrouve marginalisée par le retour des hommes au pays. Son travail pour la SSR se limite aux tâches administratives. Elle préférerait traquer les criminels sur le terrain. Peggy tente également d'avancer dans la vie en tant que femme célibataire, après la perte de son grand amour, Captain America. Quand un vieil ami, Howard Stark, se retrouve piégé pour avoir vendu des armes, il contacte Peggy pour trouver les coupables et être blanchi.