Selviydyttyään The Avengers kanssa New Yorkin katastrofaalisista tapahtumista Steve Rogers, eli Captain America, viettää hiljaiseloa Washington DC:ssä ja yrittää sopeutua nykymaailmaan Marvelin elokuvassa ”Captain America: The Winter Soldier”. Mutta kun SHIELD:issä toimivan kollegan kimppuun hyökätään, Steve sotkeutuu salailun verkkoon, joka uhkaa vaarantaa koko maailman. Captain America yhdistää voimansa Black Widow'n kanssa ja taistelee paljastaakseen yhä vain laajemmaksi osoittautuvan salaliiton puolustautuen samalla joka käänteessä ammattimaisilta salamurhaajilta, jotka on lähetetty vaientamaan hänet. Kun rikollisen juonen koko laajuus paljastuu, Captain America ja Black Widow värväävät apuun uuden liittolaisen, Falcon. He joutuvat kuitenkin pian huomaamaan saaneensa vastaansa odottamattoman ja haastavan vihollisen – Winter Soldier.