Seberg er inspireret af de sande begivenheder omhandlende den franske Nye bølges øjesten og stjernen fra Åndeløs, Jean Seberg (Kristen Stewart), som sidst i 1960erne blev et mål for FBI på grund af sin støtte af borgerrettighedsbevægelsen og romantiske forhold til Hakim Jamal (Anthony Mackie), blandt andre årsager. I Benedict Andrews’ noiragtige thriller bliver Sebergs liv og karriere ødelagt af Hoovers omfattende overvågning og chikane, der skal undertrykke og så tvivl om Sebergs aktivisme.